譯名：氮沉降增加背景下高寒森林通過菌絲途徑對土壤有機碳固持的貢獻高于根系途徑

原名：More soil organic carbon is sequestered through the mycelium-pathway than through the root-pathway under nitrogen enrichment in an alpine forest

期刊名稱：Global Change Biology

影響因子:?10.151 (2020)

第一作者：朱曉敏，張子良

通訊作者：尹華軍

植物根系與相關(guān)菌根真菌在調(diào)控森林土壤碳（C）循環(huán)中發(fā)揮著重要作用。然而，再氮（N）沉降加劇的條件下，根系和外生菌根菌絲是否以及如何差異化地影響高寒森林土壤有機碳（SOC）積累尚不清楚?；诖?，以外生菌根（ECM）高度共生的亞高山針葉林--云杉（Picea asperata）為試驗對象，采用內(nèi)生長管技術(shù)區(qū)分根系和菌絲作用（圖 1右），區(qū)分和量化了氮添加（0 vs.25kg N ha-1 yr-1）下根系/菌絲途徑對森林SOC積累的貢獻幅度、方向與潛在作用機制。研究發(fā)現(xiàn)：無N添加處理下，根系途徑增加SOC，而菌絲途徑減少SOC。相對于無N添加處理而言，氮添加促進根系途徑對SOC積累的正效應(yīng)，SOC從18.02 mg C g-1增加至20.55 mg C g-1；而氮添加抵消了菌絲途徑對SOC積累的負效應(yīng)，SOC減少量從5.62 mg C g-1下降至0.57 mg C g-1。換言之，氮添加誘導(dǎo)的根系途徑和菌絲途徑的SOC增量分別為1.62~2.21 mg C g-1 和 3.23~4.74 mg C g-1。菌絲途徑對SOC增加的貢獻高于根系途徑的主要原因是菌絲途徑具有更高效運轉(zhuǎn)的微生物C泵（MCP），氮添加下菌絲途徑介導(dǎo)的微生物殘體C增量占SOC增量的比例可達80%以上，而這一比例在根系途徑中僅為54%左右。氮添加下菌絲途徑具有更強的真菌代謝活性以及真菌殘體C與土壤礦物結(jié)合能力是菌絲途徑MCP高效運轉(zhuǎn)的重要原因?？傊覀兊难芯繌娬{(diào)了在氮沉降不斷加劇背景下，森林外延菌絲及其介導(dǎo)的菌絲際C過程在調(diào)控高寒森林穩(wěn)定性SOC的形成和積累中扮演著極其關(guān)鍵的角色。

土壤是森林生態(tài)系統(tǒng)最大的碳（C）匯，其C儲量的微弱變化都將對全球氣候和碳循環(huán)產(chǎn)生深遠影響。相應(yīng)地，森林土壤C匯功能維持與優(yōu)化管理已成為緩解全球氣候變化壓力、實現(xiàn)碳中和的重要途徑之一。作為鏈接植物-土壤的核心紐帶，根系除了作為吸收養(yǎng)分和水分的門戶外，還通過分泌、周轉(zhuǎn)與菌根共生等一系列生命活動深刻調(diào)控土壤C循環(huán)諸多關(guān)鍵過程，是深入理解土壤C源/匯變化與高效發(fā)揮土壤固碳功能的關(guān)鍵環(huán)節(jié)。地處高緯度/高海拔地區(qū)的高寒針葉林通常與外生菌根（ECM；簡稱菌根）共生，并通過產(chǎn)生大量的外延菌絲在土壤中形成龐大、功能多樣的菌絲網(wǎng)絡(luò)系統(tǒng)。樹木將大量光合C分別通過根系和菌絲途徑轉(zhuǎn)移到土壤中，在土壤中形成了兩個獨特的微生物熱點區(qū)，即“根際”和“菌絲際”（圖1a）。由于兩種途徑的C源在輸入數(shù)量和性質(zhì)、周轉(zhuǎn)以及留存上的差異，它們可通過不同的作用途徑與機理來調(diào)控土壤C-養(yǎng)分循環(huán)過程，加劇了森林根系--土壤--微生物互作過程的復(fù)雜性和不可預(yù)知性。然而，盡管菌根在調(diào)控土壤C循環(huán)中扮演著重要角色已成為廣泛共識，但現(xiàn)有研究更多地將根系和外生菌根外延菌絲作用視為一個整體考慮，缺乏對疊加環(huán)境變化后根系/菌絲途徑調(diào)控土壤C形成、積累和穩(wěn)定效應(yīng)差異的細微辨識與區(qū)分，極大地限制了對多變環(huán)境變化下森林菌根活動介導(dǎo)的土壤碳匯效應(yīng)與調(diào)控機制的深入認識。

為此，本研究為此，中科院成都生物研究所森林生態(tài)過程與調(diào)控項目組尹華軍團隊以外生菌根（ECM）高度共生的亞高山針葉林--云杉（Picea asperata）為試驗對象，采用內(nèi)生長管技術(shù)區(qū)分根系和菌絲作用（圖 1b），區(qū)分和量化了氮添加（0 vs.25kg N ha-1 yr-1）下根系/菌絲途徑對森林SOC積累的貢獻幅度與方向。在此基礎(chǔ)上，借助生物標志物（長鏈脂肪酸、木質(zhì)素酚類和氨基糖）分析技術(shù)，分析了兩種途徑下SOC分子組成（植物源C與微生物源C），精準量化和評估了兩種途徑下N添加誘導(dǎo)的微生物碳泵（Microbial carbon pump，MCP）能效變化，即N誘導(dǎo)的微生物殘體C增量占SOC增量的比例。同時，結(jié)合土壤微生物群落結(jié)構(gòu)、胞外酶活性以及SOC物理-化學(xué)穩(wěn)定性分析，辨識了氮沉降下根系/菌絲兩種途徑介導(dǎo)的SOC儲量和分子組成變化的潛在調(diào)控機制。

圖1根系/菌絲途徑對土壤碳-養(yǎng)分影響示意圖（a）與原位內(nèi)生長管試驗設(shè)計示意圖（b）。

1）?氮沉降通過根系和菌絲途徑使SOC含量增加了4.85~6.95 mg C g-1，其中菌絲途徑貢獻了約68%的SOC增量（3.23~4.74 mg C g-1），表明了外生菌根主導(dǎo)的森林中菌絲途徑對N添加誘導(dǎo)的SOC增加具有重要作用（圖 2）。導(dǎo)致根系途徑和菌絲途徑對土壤SOC積累的貢獻差異可能源于氮添加下兩種途徑的SOC物理、化學(xué)保護機制的響應(yīng)幅度有所不同，表現(xiàn)為氮添加下菌絲途徑黏-粉粒組分C和Fe/Al氧化物的增幅均高于根系途徑，即菌絲途徑具有更高的SOC物理-化學(xué)穩(wěn)定性（圖 3a, b，圖4）。

圖 2 氮添加誘導(dǎo)的根系/菌絲途徑SOC含量變化。

圖 3氮添加下根系/菌絲途徑不同土壤顆粒組分（大團聚體：2000 μm ~250?μm, 微團聚體：250 μm~53μm, 黏-粉粒: < 53μm）有機碳變化 (a)。氮添加誘導(dǎo)的微團聚體C與黏-粉粒C增量與總SOC增量的回歸分析（b）。氮添加下兩種途徑不同土壤顆粒組分有機碳分子組成（植物源C vs. 微生物殘體C）的變化（c）。

圖 4 氮沉降對高寒針葉林根系途徑和菌絲途徑有機碳化學(xué)保護作用的影響。

2）?無論是在根系途徑還是菌絲途徑，微生物殘體C對氮添加誘導(dǎo)的SOC增量的貢獻均大于植物源C，根系途徑微生物殘體C增量占SOC增量的56~58%，而菌絲途徑微生物殘體C增量占SOC增量的65~80%）（圖 5），表明微生物碳泵能效在不同微生物熱點區(qū)（如，根際、菌絲際）可能存在顯著差別，進而影響穩(wěn)定性SOC的形成和積累。

圖 5 氮添加下根系途徑（a, b）和菌絲途徑（c, d）植物源C和微生物殘體C含量（mg g-1）的變化以及其對土壤有機碳增量的相對貢獻（植物源或微生物殘體C增量/SOC增量，%）。數(shù)值表示為兩種途徑下不施氮處理與施氮處理之間的差值。

3）?真菌殘體C對穩(wěn)定性有機碳的積累起到至關(guān)重要的作用。菌絲途徑真菌殘體碳增量對SOC增量的貢獻約為根系途徑的2倍（圖 5）。線性相關(guān)分析表明，兩種途徑下真菌殘體貢獻的差異可能與菌絲途徑具有更高的真菌代謝活性以及更強的真菌殘體C與土壤礦物結(jié)合能力有關(guān)(圖 6)。

圖 6 根系/菌絲途徑下細菌/真菌殘體C增量對氮添加下SOC增量的相對貢獻與細菌/真菌生物量、NAG酶活性的線性回歸分析（a-c）。黏-粉粒組分中真菌殘體C增量對其SOC增量的貢獻與總土中真菌殘體C增量對其SOC增量的貢獻的線性回歸分析（d）。

基于上述結(jié)果，本研究提出了一個概念框架描述氮沉降增加背景下外生菌根主導(dǎo)森林植物根系、外延菌絲及其介導(dǎo)的相關(guān)生物地球化學(xué)過程在土壤有機碳固持中的作用效應(yīng)（圖 7）。研究結(jié)果表明氮沉降增加背景下菌絲途徑可能通過微生物碳泵的高效運轉(zhuǎn)促進土壤有機碳積累，強調(diào)了菌絲及其介導(dǎo)的菌絲際C過程在調(diào)控森林土壤有機碳動態(tài)中發(fā)揮著至關(guān)重要的作用。上述概念框架為理解高寒針葉林SOC動態(tài)響應(yīng)全球環(huán)境變化（如N沉降、CO2濃度、溫度、降水格局的變化）提供了新見解，并推動了多變環(huán)境下森林菌根活動介導(dǎo)的生物地球化學(xué)效應(yīng)對土壤有機碳形成、積累和穩(wěn)定性影響的評估。

圖 7 氮沉降增加背景下外生菌根主導(dǎo)森林根系/菌絲對土壤有機碳積累（g m-2 yr-1）的相對貢獻。PLRC: 植物源C; BRC: 細菌殘體C; FRC: 真菌殘體C; UNIC: 未識別碳組分。圖中加號之后的數(shù)值表示相對于不加氮處理而言，氮添加誘導(dǎo)的SOC碳庫含量及植物源/微生物源C含量的增量。括號內(nèi)的百分比表示N誘導(dǎo)的植物源/微生物源C增量對SOC增量的貢獻大小。